How sperm protect their membranes from oxidation: a comparison of species

Eber-Spermien, Foto: K. Müller, Leibniz-IZW
Eber-Spermien, Foto: K. Müller, Leibniz-IZW

Ein Forschungsteam des Leibniz-Instituts für Zoo- und Wildtierforschung (Leibniz-IZW) und der Universität Leipzig verglich die Lipid-Profile von Spermien im Sinne ihrer Schutzwirkung, also der Reduktion von O

A scientific team from the Leibniz Institute for Zoo and Wildlife Research (Leibniz-IZW) and Leipzig University conducted a comparative analysis of lipid profiles of sperm to obtain insights into their susceptibility to damaging oxidation as well as the antioxidant potential in the semen of different species. The team found that there were major differences in the composition of lipids in sperm and seminal fluid, with more closely related species such as domestic cattle, domestic pig and domestic horse showing similarities in lipid profile. This contrasts with the lipid composition of erythrocytes and blood plasma from different species, which is relatively uniform. The results help to improve our understanding of the effect of oxidative stress on reproductive processes and improve assisted reproduction measures in future. They were published in the scientific journal "PLOS ONE".

 

On their way to the oocytes, sperm are exposed to oxidative stress, which, among other things, can trigger the oxidation of membrane lipids and thus damage the cells in their structure or functioning. Using sperm and blood from animal species that differ in their reproductive system and type of nutrition (domestic cattle, domestic pig, domestic horse, African lion, humans), a team of specialists in reproductive biology and lipid biochemistry analysed the sensitivity of sperm and erythrocytes to oxidation and the accumulation of harmful products of lipid oxidation. In addition, the team also investigated the protective capacity of the seminal fluid.

"If lipid properties depend on cell function, we would expect differences in the lipid profile between sperm and erythrocytes. If it is nutrition which primarily determines the predominant lipids in the membranes, the lipid profile would be rather similar in both cell types of a species”, says Karin Müller, a scientist at Leibniz-IZW. “The results are important for estimating sperm properties in species that have not yet been studied and for adjusting prophylactic measures when sperm conservation and artificial insemination are used for species preservation, where the oxidative stress for gametes is increased by the freezing process."

The research team found that the lipid composition of erythrocytes from different species is relatively uniform. However, there are large differences in the composition of lipids in sperm and seminal fluid, with more closely related species such as domestic cattle, domestic pig and domestic horse showing similarities in lipid profile. "These results suggest that the lipid composition is not determined by the type of diet, but by the relatedness of the species and by functional requirements of the cell membranes", says Ulrike Jakop, a former scientist at Leibniz-IZW. On the one hand, the cell membrane of sperm must have a high degree of flexibility to enable the movement of the gametes and later their fusion with the oocyte. This is why sperm lipids, for example, contain a high proportion of polyunsaturated fatty acids, which are particularly susceptible to oxidative stress. On the other hand, the stability of the sperm must be maintained until it fuses with the oocyte. African lion sperm, for example, which are deposited by the male far downstream in the female genital tract, have a long way to travel through various sections of the genital tract to reach the oocyte. Their membranes consist of less oxidation-sensitive ester lipids and sphingomyelins with primarily saturated fatty acids. For bull spermatozoa, with membranes containing extremely oxidation-sensitive, unsaturated ether lipids (plasmalogens), highly efficient protective mechanisms have apparently evolved in the semen. When lipids of the sperm membrane are oxidised, so-called lysolipids are formed. Their accumulation would destroy the integrity of the membrane. "In the sperm of all species studied, the accumulation of harmful lysolipids is largely avoided by the presence of less sensitive lipids from the outset, the timely elimination of radicals and the rapid degradation of oxidised lipids. Interestingly, samples with high lysolipid concentrations in sperm were particularly found in humans, although the lipid profile shows less oxidation-sensitive lipids and the protective mechanisms are very effectively developed", explains Kathrin M. Engel, a scientist at Leipzig University. "Presumably, lifestyle factors cause high oxidative stress, which overtaxes the natural portfolio of protective mechanisms."

Further studies will help to understand individual imbalances between oxidative stress and protective factors in humans and animals, as well as to adjust measures of assisted reproduction.

 

Publication

Jakop U*, Müller K*, Müller P, Neuhauser S, Callealta Rodríguez I, Grunewald S, Schiller J, Engel KM (2022): Seminal lipid profiling and antioxidant capacity: a species comparison. PLOS ONE.

*equal contribution

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0264675

 

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University of Leipzig, Faculty of Medicine,

Institute for Medical Physics and Biophysics

Härtelstr. 16-18

04107 Leipzig

 

Dr Kathrin M Engel

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email: kathrin. engel@medizin.uni-leipzig.de

 

Leibniz Institute for Zoo and Wildlife Research (Leibniz-IZW)
in the Forschungsverbund Berlin e.V.
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xidationsempfindlichkeit, sowie das antioxidative Potenzial beim Sperma verschiedener Arten. Das Forschungsteam fand heraus, dass es in der Zusammensetzung der Lipide in Spermien und der Samenflüssigkeit große Unterschiede gibt, wobei näher verwandte Arten wie Hausrind, Hausschwein und Pferd Ähnlichkeiten im Lipid-Profil aufweisen. Damit unterscheiden sich Samenflüssigkeit und Spermien erheblich von Blutplasma und roten Blutkörperchen, bei denen die Lipidzusammensetzung verschiedener Arten relativ einheitlich ist. Die Ergebnisse helfen, die Auswirkungen von oxidativem Stress auf Reproduktionsvorgänge besser zu verstehen und Maßnahmen der assistierten Reproduktion zu verbessern. Sie wurden in der Fachzeitschrift „PLOS ONE“ veröffentlicht.

 

Auf ihrem Weg zur Eizelle sind Spermien oxidativem Stress ausgesetzt, der unter anderem die Oxidation von Membranlipiden auslösen und so die Zellen in ihrer Struktur oder Funktionsweise schädigen kann. Anhand von Sperma und Blut von Tierarten, die sich in ihrem Fortpflanzungssystem und in der Art ihrer Ernährung unterscheiden (Hausrind, Hausschwein, Pferd, Afrikanischer Löwe, Mensch) analysierte ein Team aus Spezialist:innen der Reproduktionsbiologie und der Lipidbiochemie die Empfindlichkeit von Spermien und roten Blutkörperchen gegenüber Oxidation sowie die Anhäufung von schädlichen Produkten der Lipidoxidation. Darüber hinaus untersuchte das Team auch die Schutzkapazität der Samenflüssigkeit.

„Wenn die Lipideigenschaften von der Zellfunktion abhängig sind, würde man Unterschiede im Lipid-Profil zwischen Spermien und roten Blutkörperchen erwarten. Bestimmt zuallererst die Ernährung die vorherrschenden Lipide in den Membranen, wäre das Lipid-Profil in beiden Zelltypen einer Art eher ähnlich“, sagt Karin Müller, Wissenschaftlerin am Leibniz-IZW. „Die Ergebnisse sind wichtig, um Spermieneigenschaften bei noch nicht untersuchten Arten abschätzen und präventive Maßnahmen anpassen zu können, wenn zur Arterhaltung Spermakonservierung und künstliche Besamung zum Einsatz kommen sollen, bei denen der oxidative Stress für die Keimzellen durch den Einfrierprozess nochmal erhöht ist.“

Das Forschungsteam fand heraus, dass die Lipidzusammensetzung von roten Blutkörperchen verschiedener Arten relativ einheitlich ist. In der Zusammensetzung der Lipide in Spermien und Samenflüssigkeit gibt es jedoch große Unterschiede, wobei näher verwandte Arten wie Hausrind, Hausschwein und Pferd Ähnlichkeiten im Lipidprofil aufweisen. „Diese Ergebnisse legen den Schluss nahe, dass die Lipidzusammensetzung nicht durch die Art der Ernährung, sondern durch die Verwandtschaft der Arten und durch funktionelle Anforderungen an die Zellmembranen bestimmt wird“, sagt Ulrike Jakop, ehemals Wissenschaftlerin am Leibniz-IZW. Einerseits muss die Zellmembran von Spermien eine hohe Flexibilität aufweisen, um zunächst die Bewegung der Keimzellen und später deren Verschmelzung mit der Eizelle zu ermöglichen. Deshalb enthalten Spermienlipide zum Beispiel einen hohen Anteil an mehrfach ungesättigten Fettsäuren, die allerdings besonders anfällig gegenüber oxidativem Stress sind.  Andererseits muss die Stabilität der Spermien bis zur Verschmelzung mit der Eizelle gewahrt bleiben. Löwenspermien, die vom männlichen Partner weit vorne im weiblichen Genitaltrakt abgesetzt werden, haben beispielsweise einen weiten Weg durch verschiedene Abschnitte des Genitaltraktes bis zur Eizelle. Ihre Membranen bestehen aus weniger oxidationsempfindlichen Esterlipiden und Sphingomyelinen mit primär gesättigten Fettsäuren. Für Bullenspermien, deren Membranen extrem oxidationsempfindliche, ungesättigte Etherlipide (Plasmalogene) enthalten, haben sich offenbar hocheffiziente Schutzmechanismen im Sperma entwickelt. Wenn Lipide der Spermienmembran oxidiert werden, entstehen unter anderem sogenannte Lysolipide, deren Anhäufung die Integrität der Membran zerstören würde.  „Im Sperma aller untersuchten Arten wird die Ansammlung der schädlichen Lysolipide weitgehend vermieden, indem von vorherein weniger empfindliche Lipide vorkommen, Radikale rechtzeitig eliminiert und oxidierte Lipide schnell abgebaut werden. Interessanterweise wurden insbesondere beim Menschen Proben mit hohen Lysolipid-Konzentrationen im Sperma gefunden, obwohl das Lipid-Profil weniger oxidationsempfindliche Lipide aufweist und die Schutzmechanismen sehr effektiv entwickelt sind“, erklärt Kathrin M. Engel, Wissenschaftlerin an der Universität Leipzig. „Vermutlich verursachen Lifestyle-Faktoren einen hohen oxidativen Stress, der das natürliche Portfolio an Schutzmechanismen überfordert.“

Weitere Untersuchungen werden helfen, individuelle Verschiebungen zwischen oxidativem Stress und schützenden Faktoren bei Mensch und Tier zu verstehen, sowie Maßnahmen der assistierten Reproduktion anzupassen.

 

Publikation

Jakop U*, Müller K*, Müller P, Neuhauser S, Callealta Rodríguez I, Grunewald S,  Schiller J, Engel KM (2022): Seminal lipid profiling and antioxidant capacity: a species comparison. PLOS ONE.

*equal contribution

 

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0264675

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